2025年に45周年を迎える「映画ドラえもん」シリーズ。シリーズ44作目となる本作を手がけるのは、TVアニメ「ドラえもん」の演出を担当し、2007年、「映画ドラえもん のび太の新魔界大冒険〜7人の魔法使い〜」でシリーズ初となる女性監督に就任した寺本幸代。TVアニメ「ドラえもん」の脚本を数多く手掛け、「映画ドラえもん」シリーズは初参加となる伊藤公志が脚本を務める。

数十億円の価値がある絵画が発見されたニュースを横目に、夏休みの宿題である〝絵〟に取り組むのび太。その前に、突然絵の切れ端が落ちてきた。ひみつ道具「はいりこみライト」を使い絵の中に入って探検していると、不思議な少女・クレアと出会う。彼女の頼みを受けて「アートリア公国」を目指すドラえもんたちだったが、そこはなんと、ニュースで話題の絵画に描かれた、中世ヨーロッパの世界だった。そしてその世界には「アートリアブルー」という幻の宝石がどこかに眠っているらしい。絵の中の世界「アートリア公国」とは一体？　幻の宝石のひみつを探るドラえもんたち。しかし、「アートリア公国」に伝わる〝世界滅亡〟の伝説が蘇ってしまう。　はたして、のび太たちは伝説を打ち破り、世界を救うことができるのか。